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PRODUCTOS NATURALES
Contenido de saponinas y actividad cicatrizante de Cecropia peltata y Parthenium hysterophorus
Saponin content and cicatrizing activity of Cecropia peltata and Parthenium hysterophorus
Miguel Angel
Quillay Davila1
Yajaira Adriana
Arana Arias1
Carmita Gladys Jaramillo
Jaramillo1
Sylvana Cuenca Buele1
Luisa Lucina Rojas
de Astudillo2
Victor Jaramillo
Alcívar1
1 Unidad
Académica de Ciencias Químicas y de la Salud. Universidad Técnica
de Machala. Provincia El Oro. Machala, Ecuador.
2 Departamento
de Química. Universidad de Oriente. Cumaná, Venezuela.
RESUMEN
Introducción:
Las saponinas son compuestos glicosídicos que contienen un esqueleto
triterpénico o esteroidal. Son escasos los estudios de estos compuestos
químicos como agentes cicatrizantes, aislados de Cecropia peltata y
Parthenium hysterophorus.
Objetivo:
Comparar los rendimientos de crudos de saponinas, aislados en C. peltata
y P. hysterophorus y fueron evaluados sus efectos hemolíticos
y cicatrizantes.
Métodos:
El crudo de saponinas fue extraído de las hojas secas y pulverizadas de
cada especie. Mediante el ensayo de espumas, el Liebermann-Burchard y con el
análisis por espectroscopia infrarroja con transformada de Fourier (FT-IR)
se evaluó la presencia de saponinas y su estructura química. Los geles
preparados con crudos de saponinas se aplicaron en las heridas producidas en
las ratas Wistar y los cortes histológicos fueron analizados a los
siete días después del tratamiento.
Resultados:
El ensayo de Liebermann-Burchard produjo la coloración roja característica
de saponina de estructura triterpénica, en ambas especies. El análisis
de los espectros de absorción del FT-IR confirmó la presencia de saponinas
en los crudos; pero C. peltata presentó mayor contenido de saponinas
y de actividad hemolítica que P. hysterophorus. Mediante la observación
macroscópica al séptimo día de tratamiento, el porcentaje de
cicatrización de las heridas estuvo entre 80,2 % y 84,5 % para el grupo
control positivo; entre 81,35 % y 88,03 % para C. peltata, así como
entre 74,4 % y 80,2 % para P. hysterophorus; además, el tratamiento
con gel de C. peltata tuvo la mejor reepitelización del tejido.
Conclusiones:
El contenido de saponinas en C. peltata fue más alto
que los de P. hysterophorus y su beneficio para la curación
de heridas fue evidenciado. Por lo tanto, el gel del crudo de saponinas, extraído
de C. peltata, puede ser una alternativa económica y viable para
ser usado como cicatrizante.
Palabras clave: cicatrización; saponinas; hemolítica; Cecropia peltata, Parthenium hysterophorus.
ABSTRACT
Introduction:
Saponins are glycosidic compounds that contain a triterpene or steroidal skeleton.
Few studies have been carried out about these chemical compounds as cicatrizing
agents, isolated from Cecropia peltata and Parthenium hysterophorus.
Objective:
To compare the yields of saponin crudes, isolated in C. peltata and P.
hysterophorus; and their hemolytic and cicatrizing effects were assessed.
Methods:
Saponin crude was extracted from the dry and pulverized leaves of each species.
By means of the foam test, the Liebermann-Burchard test, and with the analysis
by Fourier-transform infrared spectroscopy (FT-IR), the presence of saponins
and their chemical structure was assessed. The gels prepared with saponin crudes
were applied to the wounds produced in Wistar rats and the histological sections
were analyzed seven days after treatment.
Results:
The Liebermann-Burchard test produced the characteristic red coloration of triterpenic
structure saponin, in both species. The analysis of the absorption spectra of
the FT-IR confirmed the presence of saponins in the crudes; but C. peltata
had higher saponin content and hemolytic activity than P. hysterophorus.
By macroscopic observation after day seven of treatment, the percentage of wound
cicatrization was between 80.2 % and 84.5 % for the positive control group;
between 81.35 % and 88.03 %, forC. peltata; as well as between 74.4 and
80.2 %, for P. hysterophorus; in addition, the treatment with C. peltata
gel had the best tissue re-epithelialization.
Conclusions:
The content of saponins in C. peltata was higher than those of P.
hysterophorus, and its benefit for wound cicatrization was evidenced. Therefore,
the crude saponin gel, extracted from C. peltata, can be an economical
and viable alternative to be used as a cicatrizing agent.
Keywords: cicatrization; saponins; hemolytics; Cecropia peltata, Parthenium hysterophorus.
INTRODUCCIÓN
El uso de las plantas medicinales se ha convertido en una alternativa interesante en el tratamiento de heridas para su cicatrización. Una de las razones es que permite superar las limitaciones de los altos costos y el aumento de la resistencia bacteriana.1,2
Dentro de los metabolitos secundarios que se encuentran en las especies vegetales, están las saponinas. Estas son compuestos glicosídicos, la mayoría tienen la fórmula general (C nH2n-8O10). Pueden presentar un esqueleto de tipo triterpénico (C30) o de tipo esteroidal (C27).3 Las saponinas poseen diversas actividades biológicas, tales como antimicrobiana,4 antioxidante,5 antiinflamatoria,6 hemolítica,7,8 anticancerígena.9 Su actividad cicatrizante se ha confirmado en pruebas con ratones y comparados en ensayos paralelos realizados en personas, usando extractos de Centella asiática10,11 y saponinas de Ginseng.12
Las plantas seleccionadas en este estudio (Cecropia peltata y Parthenium hysterophorus) han sido poco estudiadas como agentes cicatrizantes. C. peltata (familia Cecropiaceae) se ha evaluado previamente por medio de estudios preclínicos usando ratas como modelos, demostrando que esta especie vegetal tiene potencial como cicatrizante de heridas.13 P. hysterophorus (familia Asteraceae) se ha utilizado para el tratamiento de úlceras tuberculosas a nivel tópico,14 inflamaciones15 y como antimicrobiano.16 C. peltata y P. hysterophorus contienen mayores concentraciones de saponinas en comparación con otras diez especies vegetales que fueron analizadas; sus extractos hidroalcohólicos presentaron actividades cicatrizantes en ratas Wistar.17 Sin embargo, no se ha reportado la actividad cicatrizante del crudo de ese metabolito secundario aislado en C. peltata y P. hysterophorus.
En este estudio se compararon los rendimientos de crudos de saponinas, aislados en C. peltata y P. hysterophorus y fueron evaluados sus efectos hemolíticos y cicatrizantes, dado que son escasos los reportes acerca de dichos efectos de las saponinas en estas plantas.
MÉTODOS
Las plantas se recolectaron en Ecuador, en la provincia El Oro, P. hysterophorus, en la Universidad Técnica de Machala (3° 19 ′ 36,84″ S, 79° 48′ 17,64″ W) y C. peltata en Calichana (3° 22'07,2" S, 79°48'32,9" W) , con similares condiciones climáticas. De cada planta se utilizaron las hojas, las cuales fueron secadas a temperatura (22 ± 2 °C) del laboratorio por 48 h, con mezcla manual cada 12 h. Posteriormente, fueron secadas en una estufa (Memmert SNB 400 con flujo de aire) a 40 °C por 24 h. Seguidamente, se pulverizaron con un molino (Lab. Mill serial No. 56969, Type AR 400 Erweka®, Germany) y se tamizaron por una malla de ≤1 mm.
OBTENCIÓN DE
CRUDOS DE SAPONINAS
A 50 g de polvo de hojas de cada especie, se le adicionaron 300 mL de una solución hidroalcohólica al 70 % y se dejó en maceración por 48 h. El proceso se repitió dos veces y la mezcla de los líquidos filtrados se concentró a 45 °C, en un rotavapor (marca Heidolph, modelo Laborota 4001, Alemania). El material obtenido fue tratado con hexano, realizando tres lavados, después con n-butanol, y evaporado al vacío, luego secado por 2 horas a 105 °C, obteniendo así el crudo de saponinas.3,18
ENSAYO DE ESPUMA
Se pesaron 5 mg de crudo de saponina, se disolvieron en una solución de etanol al 20 % y la mezcla se agitó fuertemente por 10 min. Si la presencia de espuma fue de 2 mm de altura por más 2 min, el ensayo se consideró positivo.19
ANÁLISIS POR ESPECTROMETRÍA INFRARROJO CON TRANSFORMADA DE FOURIER
(FT-IR)
Se formaron pastillas mezclando el crudo de saponinas con KBr, en una proporción de 1:3 (3 de KBr). Para el análisis espectral, se utilizó un espectrofotómetro infrarrojo con transformada de Fourier (marca Perkin Elmer, modelo Spectrum Frontier, EE. UU.). Los espectros fueron registrados en el modo absorbancia de 4 000 a 400 cm-1.
ENSAYO DE LIEBERMANN-BURCHARD
En 1 mL de cloroformo se disolvieron 10 mg del crudo de saponina. Luego se adicionó 1 mL de anhídrido acético y se mezcló bien. Por la pared del tubo de ensayos, se dejaron resbalar 2-3 gotas de ácido sulfúrico concentrado sin agitar y se observó el color del producto de la reacción. Las saponinas esteroidales producen una coloración azul o azul verdoso, mientras que las triterpenoides rojo, rosado o púrpura.20
DETERMINACIÓN DEL PORCENTAJE DE HEMÓLISIS (DEL CRUDO DE SAPONINAS)
En un matraz aforado de 100 mL, se añadieron 10 mL de solución de citrato de sodio (36,5 g L-1), luego se completó con sangre humana O-RH positivo. Para obtener los glóbulos rojos, 2 mL de la solución sanguínea preparada se mezclaron con 15 mL de suero fisiológico y se centrifugó (Hettich, modelo Rotofix 32) a 720 × g durante 15 min, el sobrenadante fue decantado y el proceso se repitió dos veces. Los glóbulos rojos lavados se suspendieron en citrato de sodio al 3 %, en proporción 1:20. Para la preparación de la curva de calibración, se pesaron 10 mg de Quillaja saponaria (SIGMA Lot # SLBD798V) en un balón aforado Pyrex de 100 mL y se completó el volumen con una solución buffer de KH2PO4, pH 7,4.
Para el análisis de las muestras, se pesaron 800 mg de crudo de saponinas de las dos especies y fueron disueltos hasta 100 mL con una solución buffer de KH2PO4. Luego, se añadieron 1,8; 2,1; 2,4; 2,7 y 3 mL de la solución de cada crudo y del patrón de saponina, en cada tubo de ensayo, respectivamente, y se completaron con agua hasta un volumen de 6 mL. A cada tubo se le añadieron 6 mL de solución de citrato de sodio al 6 % y 1 mL de la solución de glóbulos rojos. De la misma forma, se prepararon controles utilizando agua destilada y citrato de sodio al 3 % (en lugar de las soluciones de saponinas), para determinar el 100 % y el 0 % de hemólisis. Todos los tubos fueron colocados en un baño de agua a 35 ºC durante 30 min, se centrifugó a 461 xg durante 5 min. Las lecturas de la absorbancia a 460 nm de cada solución, se realizaron en un espectrofotómetro UV-Vis (Spectronic 21D). Con los resultados se calcularon los porcentajes (%) de hemólisis de cada crudo de saponinas y del patrón de saponinas.21
DETERMINACIÓN DE LA ACTIVIDAD CICATRIZANTE
Los animales de experimentación fueron las ratas Wistar; su sexo: masculino; el peso: 200-300 gramos. El acceso al agua y la comida fue ilimitado. Se confeccionaron cuatro grupos de cinco animales cada uno, distribuidos de forma aleatoria:
Grupo I: se practicó sólo la herida.
Grupo II: herida más gel control positivo (gel Contratubex®).
Grupo III: herida más tratamiento con gel de crudo de C. peltata.
Grupo IV: herida más, tratamiento con gel de crudo de P. hysterophorus.
Cada rata fue depilada en la zona interescapular. Previo a la herida,
las ratas fueron anestesiadas por vía intraperitoneal, empleando tiopental
sódico en una dosis de (40 mg kg-1). Luego, se realizó
un corte de 9 mm de diámetro, con el empleo de un biotomo (Kai medical).
El gel fue preparado al mezclar bajo agitación 85 mL de una solución de Carbopol 940® al 1,75 % y 15 mL de una solución que contenía 200 mg de crudo de saponinas, disueltos en etanol al 70 % y el pH fue ajustado a 7,0 con hidróxido de sodio al 10 %. El gel de crudo de saponinas de cada especie vegetal tuvo una concentración 2 mg mL-1, con el criterio de evitar efectos por hemólisis en el proceso de cicatrización. Luego, cada gel fue agregado sobre la herida a la dosis de 5 mg kg-1, lo que permitió cumplir con la función farmacológica al momento de aplicar el gel: una vez al día, por 7 días. Cada día se midió el diámetro de la herida y se determinó el porcentaje (%) de cicatrización.22
OBTENCIÓN Y PROCESAMIENTO DE LOS TEJIDOS
A los animales tratados, se les tomaron muestras de las heridas a los siete días después de del tratamiento. La fijación de esta, se realizó con formol neutro buffer al 10 % por 24 horas, procesándose por la técnica clásica de inclusión en parafina. Luego se procedió a hacer los cortes de 4 µm cada uno. Para los estudios histológicos, el tejido fue desparafinado y se hizo una tinción con coloración convencional de hematoxilina-eosina para el montaje de las placas y para hacer las observaciones de los cortes histológicos.23
ANÁLISIS ESTADÍSTICO
Se determinó la diferencia estadística de la actividad hemolítica entre las dos especies vegetales (C. peltata y P. hysterophorus) por medio de la prueba t de student. Se consideró significativo un valor de p< 0,05. Los cálculos estadísticos se hicieron utilizando el software SPSS.
RESULTADOS
El contenido de crudo de saponinas extraído de cada planta (en 50 g de tejido seco), fue mayor en C. peltata (6,2 g), seguido de P. hysterophorus (3,2 g). Los crudos de saponinas dieron resultados positivos en el ensayo de la espuma. El ensayo de Liebermann-Burchard dio una coloración roja en las dos especies. Es importante resaltar el alto rendimiento del crudo de saponinas a partir de hojas de C. peltata, ya que por cada kg de hojas deshidratadas se obtienen 125 g de crudo de saponinas.
ANÁLISIS DE
LOS ESPECTROS DE ABSORCIÓN POR FT-IR
En la figura 1 se presentan los espectros de absorción obtenidos para los crudos de saponinas de ambas plantas analizadas, a través de la espectrofotometría infrarroja por transformada de Fourier (FT-IR).
Los dos espectros
presentan, con diferentes intensidades, las bandas de absorción características
para los grupos funcionales: -OH (3 500 cm-1 a 3 200 cm-1;
C-H (2 930 cm-1 a 2 920 cm-1); C= O (1 732 a 1 700 cm-1);
C= C (1 650 cm-1 a 1 619 cm-1); éter aromático
(1 270 cm-1 a 1 200 cm-1) y el enlace C= C de anillo aromático
(810 cm-1 a 820 cm-1). La banda de absorción de los
enlaces C-O-C de oligosacáridos, relacionados a sapogeninas, fue también
evidente, entre 1 034 cm-1 a 1 075 cm-1, en los crudos
de saponinas analizados.
ACTIVIDAD HEMOLÍTICA
Los valores de porcentaje (%) de hemólisis, para el intervalo de diferentes concentraciones (2 a 4 mg mL-1) de crudo de saponinas, fueron para C. peltata entre 23,67 y 50,07 %, mientras que para P. hysterophorus estuvieron entre 16,42 y 36,66 %. La actividad hemolítica de los crudos de saponinas para ambas plantas (C. peltata y P. hysterophorus) presentaron diferencias altamente significativas (p= 0,006), como se muestra en la figura 2.
A partir de la curva de calibración obtenida de la actividad de hemólisis,
los resultados de cuantificación de saponinas (en función de la concentración
de la saponina de referencia Quillaja saponaria), indican que los crudos
extraídos contienen en saponinas para C. peltata 32,9±0,3 µg
mL-1 y 26,0±0,5 µg mL-1 para P. hysterophorus.
EVALUACIÓN
PRE-CLÍNICA
En el transcurso de los siete días, la observación macroscópica de la herida arrojó los valores en el porcentaje de cicatrización de las heridas en el área parcial (tratadas con el gel del crudo de saponina de C. peltata). Estas se localizaron entre 81,35 y 88,03 %, mientras que para P. hysterophorus se ubicaron entre 74,4 y 80,2 % (al séptimo día), en comparación con el grupo sin tratamiento, de entre 45,2 y 53,7 %, y al grupo tratado con gel control positivo, que osciló entre 80,2 y 84,5 %.
Del análisis macroscópico, se halló que las heridas de los grupos tratados con el gel del crudo de saponinas de C. peltata mostraron signos considerables de cicatrización más rápida, comparados con los otros grupos: sin tratamiento, el con gel de P. hysterophorus y con el gel control positivo.
HISTOLOGÍA DE TEJIDOS
En la figura 3 se presentan las descripciones microscópicas (por medio de microfotografías de las características histológicas), de los procesos de cicatrización en los cuatro grupos, a los siete días después de la lesión.
En el grupo I (herida sin tratamiento), los cortes histológicos muestran
la formación de piel a nivel de la epidermis; la presencia de epitelio
escamoso estratificado queratinizado con reepitelización incompleta. Por
debajo de ésta, figura un coágulo sanguíneo y la presencia de
fibroblastos y fibras de colágeno estuvieron escasas. Además, se observaron
elementos inflamatorios.
En el grupo II (herida tratada con gel Contratubex®), los cortes histológicos exhibieron piel tapizada por epitelio escamoso estratificado con buena queratinización. A nivel de la dermis revelan la presencia de eritrocitos y tejido de granulación con vasos sanguíneos neoformados, además de algunos fibroblastos.
Los cortes histológicos en el grupo III (herida trata con gel de C. peltata), presentaron piel con reepitelización marcada. Además, a nivel de la dermis se observa la presencia de tejido de granulación, vasos sanguíneos neoformados, fibroblastos reactivos, y se inicia el depósito de fibras de colágeno.
Finalmente, en los cortes histológicos del grupo IV (herida tratada con gel de P. hysterophorus), se observó piel a nivel de la herida. La reepitelización se inició, pero fue incompleta; a nivel de la dermis se muestra la presencia de eritrocitos y tejido de granulación con vasos sanguíneos neoformados, así como el aspecto de algunos fibroblastos.
DISCUSIÓN
Una característica general que sirve de base para la identificación de saponinas es la formación de espumas, esto se debe a que estos compuestos son tensoactivos y, además, la altura de la espuma formada está en dependencia de su concentración.24 Los crudos dieron alto rendimiento de espumosidad, lo que sugiere un alto contenido de saponinas en las diferentes plantas, prueba que ha sido usada en otras plantas en las cuales también se obtuvieron crudos de saponinas.25,26
Al comparar el contenido de crudo de saponinas obtenido en las plantas analizadas, se consiguió mayor cantidad en C. peltata, seguida de P. hysterophorus. Los valores obtenidos de crudo de saponinas en esta investigación, se encuentran en el intervalo de los alcanzados en otras plantas analizadas, aunque fueron inferiores al logrado en Chenopodium quinoa.3 En cuanto al valor en C. peltata, éste fue superior a las saponinas extraídas en plantas del género Solanum, las cuales poseen un valor significativo desde el punto de vista farmacéutico, porque se utilizan como materia prima para la producción de principios activos.27
Uno de los ensayos específicos para triterpenos y esteroides es la prueba de Liebermann-Burchard.20 La reacción con los crudos de saponinas de las dos plantas estudiadas dio una coloración roja, lo cual sugiere la presencia de saponinas de estructura triterpénica para ambas especies.
La evaluación de la actividad hemolítica permitió confirmar la presencia de saponinas. Tanto esta potencialidad como la de formación de espumas, son atribuidas a sus características estructurales de naturaleza anfifílica.24 Los resultados mostraron que el efecto directo sobre los eritrocitos, dependió de las concentraciones de saponinas presentes en ambas especies,28 y fue C. peltata la que tuvo mayor actividad hemolítica que P. hysterophorus. También evidenciaron que la técnica de hemólisis resultó ser un método espectrofotométrico confiable.
Las curvas obtenidas en las diferentes concentraciones de las soluciones de crudo de saponinas (en función del porcentaje de hemólisis), tuvieron una aceptable linealidad con r2 ≥ 0,99, lo cual sugiere que este método sea el conveniente para cuantificar las saponinas.24,29,30 Este es el primer reporte de determinación del contenido de saponinas en ambas especies vegetales, obtenido a partir de la curva de calibración usando Quillaja saponaria como estándar, y es C. peltata la que cuantitativamente tuvo más saponinas seguido de P. hysterophorus.
En este estudio, el reconocimiento de saponinas en el crudo extraído de las plantas C. peltata y P. hysterophorus, fue realizado por FT-IR y en los espectros se visualizan las bandas de absorción de los grupos funcionales -OH, C-H, C=C, C=O, las cuales son características de saponinas y, además, la banda de absorción de C-O-C indica el enlace del glucósido a la sapogenina.31,32 También, se ha sugerido que esas bandas de absorción corresponden a una clasificación de los saponósidos triterpenoides.32,33 Se descarta que las saponinas sean de estructura esteroidal, por la no existencia de las bandas de absorción originadas por tensiones C-O de los anillos pirano y furano, localizadas alrededor de 850, 900, 920 y 987 cm-1.34
La información macroscópica de las heridas en el transcurso de los días, mostró que el proceso de cicatrización para el grupo tratado con el gel elaborado procedente del crudo de saponinas de C. peltata, fue similar al grupo tratado con el gel de referencia, aunque para el día 7 del ensayo, la actividad farmacológica fue significativamente efectiva con el gel de C. peltata, seguido del gel de referencia y del de P. hysterophorus. Estas evidencias de cicatrización fueron confirmadas con la observación microscópica, donde se midió el recorrido entre el epitelio queratinizado, los bordes del epitelio escamoso estratificado y los extremos organizados del tejido de granulación.22
Los estudios de las plantas ensayadas, aportaron una información evidente sobre su efecto en el tratamiento en heridas por segunda intención. El uso de los diferentes geles disminuyó la posibilidad de infección, inflamación y edema, manifestando premura en la cicatrización, al compararlo con el grupo control, los cuales muestran al séptimo día regeneración de la barrera epidérmica.
Por otro lado, fue más rápida la formación de tejido granular, la activación de fibroblastos, la producción de fibras colágenas, la regeneración de la barrera epidérmica y la queratinización, lo cual constata ser de mejor calidad en el tratamiento con el gel elaborado del crudo de saponinas de C. Peltata. Los resultados concuerdan con estudios realizados en cicatrización de heridas en la piel,35 además de los resultados obtenidos por Piña y otros.36
En resumen, el contenido de saponinas y la actividad cicatrizante en los crudos de C. peltata fueron más altos que los de P. hysterophorus. Se evidenció su beneficio en la cicatrización de heridas, por lo que producir el gel del crudo de saponinas extraído de C. peltata es una alternativa económica y viable a ser usada como cicatrizante. Esto permitiría el desarrollo de estrategias de uso de esta planta medicinal en terapias de cicatrización de los sistemas de salud, donde es posible aplicar las sugerencias de la Organización Mundial de la Salud.
AGRADECIMIENTOS
Los autores agradecen al Programa Prometeo de la Secretaría de Educación Superior, Ciencia, Tecnología e Innovación (SENESCYT) y al Bioterio de la Escuela Superior Politécnica de Chimborazo, Ecuador.
CONFLICTO DE INTERESES
Los autores declaran que no presentan conflicto de intereses.
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Recibido: 20 de
noviembre de 2017.
Aprobado: 20 de
enero de 2018.
Carmita Gladys
Jaramillo Jaramillo. Universidad Técnica de Machala. Av. Panamericana
Km 5 ½. Machala, Provincia El Oro, Ecuador.
Correo electrónico:
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